Bis zur Mitte des 18. Jahrhunderts gab es in Astrachan keinen eigenen orthodoxen Friedhof. Die Friedhöfe befanden sich an Klöstern und Gemeindekirchen der Stadt. Außerhalb der Stadt wurden nur die an Epidemien Verstorbenen beigesetzt, zum Beispiel wurden 1692-1693 die Opfer der Pest auf dem Simbirsker Hügel beerdigt, der damals fast unbewohnt war. Zu Beginn des 18. Jahrhunderts, als die städtischen Friedhöfe überfüllt waren, entstand die Notwendigkeit eines allgemeinen Friedhofs. In den 1760er Jahren beschlossen die Behörden, einen solchen Friedhof östlich der Stadt, hinter dem Ioanno-Pretechenski-Kloster und der Soldaten-Siedlung, bis zum Weinberg des Spaso-Preobraschenski-Klosters zu schaffen. Auf dem neuen Friedhof wurde eine Holzkirche zu Ehren des Lazarus des Vier-Tage-Toten erbaut, wahrscheinlich im Jahr 1768, da ab diesem Zeitpunkt das Astrachaner Fischamt der Kirche jährlich 100 Rubel zahlte. Ende der 1780er Jahre war der Friedhof überfüllt, und der Brigadeführer Alexei Basin schlug vor, ihn an einen neuen Ort hinter dem Weinberg in Richtung des Pokrowski-Klosters, auf den Ivanovski-Hügel, zu verlegen. Am 17. März 1789 wandte sich die Stadtverordnetenversammlung an den Erzbischof Nikifor Theotoki mit der Bitte, die Lazaruskirche zu verlegen oder eine Kapelle auf dem neuen Friedhof zu bauen. Am 20. Juni 1789 äußerte der Kaufmann Grigori Ivanovich Churekov den Wunsch, dort eine Steinkirche zu Ehren des Heiligen Nikolaus von Myra zu errichten, indem er Ziegel, Kalk und Kies spendete und die fehlenden Mittel durch Spenden sammeln wollte. Letztendlich wurde die Entscheidung über die Verlegung der Lazaruskirche aufgehoben, und Churekov erhielt die Genehmigung zum Bau.

Die Kirche der Herabkunft des Heiligen Geistes wurde im klassischen Stil erbaut, mit Portiken und Säulen. Ihr massiver quadratischer Grundriss wurde von einer achteckigen Trommel mit einer Kuppel gekrönt. Das ursprünglich separate Trauergemach wurde später mit der Kirche verbunden. Der zweigeschossige Glockenturm endete mit einem Spitzdach.

Im Jahr 1923 wurde die Kirche von den Erneuerern besetzt, und 1930 wurde sie den Gregorianern übergeben. Bischof Joasaf Rogozhin diente in dieser Kirche und machte sie zu seiner Kathedrale, jedoch ohne Chorgesang und Gemeindemitglieder. 1931 wurde die Kirche geschlossen und bald darauf abgerissen. Sie befand sich im Zentrum des alten Friedhofs von Astrachan, östlich der Ioanno-Pretechenski-Kirche. Hinter der Kirche gab es einen Pavillon, in dem sich an Ostern und anderen Feiertagen das Friedhofspersonal versammelte. Heute steht an der Stelle der Kirche und des Pavillons ein Denkmal für die im Zweiten Weltkrieg gefallenen Soldaten.