Die erste Kirche auf dem Friedhof des Dorfes Kowel war aus Holz und dem Schutz der Heiligen Gottesmutter gewidmet. Im 17. Jahrhundert gab es an dieser Kirche eine Kapelle zu Ehren des Heiligen Johannes von Rila, aber bis zum Ende des Jahrhunderts verschwand die Kirche. Der neue Tempel auf dem städtischen Friedhof von Kowel wurde in den 1780er Jahren erbaut und zu Ehren des heiligen Märtyrers Johannes des Kriegers geweiht. Diese Kirche war ebenfalls aus Holz, hatte keinen eigenen Pfarrer und war der Christgeburtskirche der Stadt zugeordnet. Im Laufe der Zeit wurde sie baufällig, und zu Beginn des 19. Jahrhunderts entstand die Notwendigkeit für einen neuen Tempel. Im Oktober 1810 wandten sich der Titularrat Peter Borisowitsch Oschanin und der Koweler Bürger Iwan Fjodorowitsch Aparin an die Wladimirische geistliche Konsistenz mit der Bitte um Erlaubnis zum Bau einer Steinkirche. Oschanin spendete 1000 Rubel, Aparin 500. Die Diözesanleitung beauftragte den Priester Alexander Michailowitsch Schirokogorow, die alte Kirche zu besichtigen und die Notwendigkeit des Baus zu bestätigen. In seinem Bericht stellte Schirokogorow fest, dass die Kirche baufällig sei und das Stadtbild beeinträchtige. Die Konsistenz wandte sich an den Bischof von Wladimir und Suzdahl, Ksenofont, um die Erlaubnis zum Bau zu erhalten. Im Februar 1811 erteilte der Bischof die Genehmigung zum Bau einer Steinkirche mit einer Kapelle, wobei die alte Holzkirche bis zum Abschluss des Baus der neuen erhalten blieb. Die Bauurkunde wurde am 1. März unterzeichnet.

Das Projekt der neuen Steinkirche wurde vom Wladimirer Provinzarchitekten Alexander Nikititsch Werschinski entworfen. 1812 wurde er von Jewgraf Jakowlewitsch Petrow abgelöst, der das Projekt nach Beginn des Baus im Frühjahr 1811 änderte.

Im Jahr 1994 wurde die Kirche der Kirche zurückgegeben. Nach der Restaurierung wurde sie wieder für die Gläubigen geöffnet. Während der Wiederherstellungsarbeiten wurde ein Denkmal vom Grab des wohlhabenden Fabrikanten Iwan Andrejewitsch Treumow gefunden. Jetzt ist dieser Grabstein im Nordosten des Altars der ehemaligen Friedhofskirche aufgestellt. 1946 wurde im Puschkin-Park der bekannte Waffenbauer Wassili Alexejewitsch Degtjarew beigesetzt. Dies ist wohl die einzige Sehenswürdigkeit des ehemaligen Friedhofs. Der Puschkin-Park wurde nicht zu einem beliebten Erholungsort, und die Koweler gehen oft an den Mauern der Johannes des Kriegers-Kirche vorbei, ohne zu wissen, dass sie über dem Boden ihrer Vorfahren gehen.

Im Jahr 2006 wurde an der Stelle der Eingangskapelle über den Gräbern der Fürsten Kowel ein orthodoxes Kreuz aufgestellt, ein symbolisches Denkmal für viele Generationen von Kowelern, die auf dem Friedhof bei der Kirche des heiligen Märtyrers Johannes des Kriegers ihre Ruhe gefunden haben.