Bis 1692 war die Verkündigungskirche aus Holz. In dem Katasterbuch von 1625 wird sie mit einer Kapelle des heiligen Basilius des Seligen erwähnt. Im Jahr 1687 hatte die Kirche nur einen Altar im Namen der Verkündigung der Heiligen Gottesmutter. Aus Dokumenten des 17. Jahrhunderts geht hervor, dass die Gemeindemitglieder hauptsächlich städtische Bürger, staatliche Schmiede und sogenannte Almosenempfänger waren. Das steinerne Gebäude der Kirche wurde 1692 auf Initiative des Priesters der alten hölzernen Verkündigungskirche, Theophilakt Fedorov, erbaut. Im Vorraum ist eine Platte aus weißem Kalkstein mit den Maßen 119×69 cm erhalten geblieben, die über die Bauzeit des Tempels, seinen Baumeister, den Hieromönch Theodosios, und das Testament von Theodosios berichtet.

Die Kirche hatte eine Kapelle des heiligen Leontius von Rostow, die ursprünglich im Inneren des Tempels lag. 1760 wurde sie in den rechten Teil der Sakristei verlegt, die dafür erweitert wurde. 1790 wurde das Schindeldach durch ein Eisendach ersetzt und die Fenster des Altars vergrößert. 1804 wurden auch andere Fenster vergrößert, was das äußere Erscheinungsbild des Tempels veränderte.

1858 wurde die Sakristei durch einen asymmetrischen Anbau auf der Südseite erweitert, und auf Wunsch der Gemeindemitglieder entstand darin eine neue Kapelle zu Ehren des Iwerischen Ikone der Gottesmutter anstelle der vorherigen Leontius-Kapelle. Diese Ikone wurde seit 1850 besonders verehrt, als ein Feuer, das die Kirche bedrohte, gestoppt wurde, nachdem die Ikone an den Ort des Feuers gebracht wurde. Der Kaufmann I. S. Lomov spendete ein silbernes Gewand für die Ikone zur Erinnerung an dieses Ereignis. Die Kapelle des heiligen Leontius von Rostow wurde auf die linke Seite der Sakristei verlegt. 1862 gab es in der Kirche mehr als vier Pud gestanztes Silber 84. Grades auf den Ikonen und dem Kirchengerät, mit Ausnahme der Evangelien.

Das Almosenhaus bei der Kirche wird 1785 erwähnt, und die kirchliche Schule begann 1891 zu arbeiten. Die Straße, an der die Kirche stand, hieß Verkündigungsstraße, wurde aber 1922 in Sowjetischer Gasse umbenannt und 1995 wieder in ihren historischen Namen zurückgeführt.

Die Kirche wurde 1932 geschlossen, und lange Zeit diente ihr Gebäude als Lager für Lebensmittel. 1960 wurde das Gebäude als Denkmal von Geschichte und Kultur anerkannt und unter Denkmalschutz gestellt. In den 1970er Jahren wurde eine Restaurierung von Handwerkern aus Tula und Moskau durchgeführt. Architektonische Details wurden korrigiert und der Keller, der zuvor für wirtschaftliche Zwecke genutzt wurde, untersucht.

1990 wurde die Kirche den Gläubigen zurückgegeben. Die Wiederherstellung übernahm der Protopriester Lew Makhno, der im Juni 1990 zum Pfarrer ernannt wurde. Das Dach wurde vollständig ersetzt, die Kuppeln und der Glockenturm wurden mit Kupfer bedeckt, und Risse in den Wänden wurden repariert. Alle Arbeiten wurden von den Gemeindemitgliedern finanziert.

Am 26. Oktober 1990 weihte Erzbischof Alexius die rechte Kapelle zu Ehren der Iwerischen Ikone der Gottesmutter. Den Ikonostase für die Kapelle schnitzte der Schnitzer Alexei Pjatin, und die Ikonen malte Igor Borisowitsch Schjelokow. Im März 1991 wurden sieben Glocken in den Glockenturm gehoben, die älteste wurde 1771 gegossen, die neueste 1870. Am 7. April 1992, am Fest der Verkündigung, wurde der Hauptaltar der Kirche geweiht. Am 8. Februar 1995 wurde die untere Taufkirche mit einem Altar im Namen der Ikone der Gottesmutter „Lindere meine Sorgen“ eröffnet. Später wurden Uhren am Glockenturm installiert.

Derzeit betreibt die Kirche eine Grundschule der Tulaer Orthodoxen Klassischen Gymnasium.